L'attore fa il suo esordio sul grande schermo nel 2007 con il film Leoni per agnelli e sempre nel 2007 vince un British Academy Television Awards come miglior attore grazie alla sua interpretazione nel film per la televisione Boy A. Nel 2010, per il ruolo di Eduardo Saverin in The Social Network, ha ricevuto la sua prima nomination ai Golden Globe e a molti altri premi. Raggiunge la notorietà nel 2012, recitando nel ruolo del supereroe Spider-Man nei film The Amazing Spider-Man (2012) e The Amazing Spider-Man 2 - Il potere di Electro (2014), riprendendo poi il ruolo nel più recente film Spider-Man: No Way Home (2021). Nel 2016 la sua interpretazione nel ruolo di Desmond Doss in La battaglia di Hacksaw Ridge di Mel Gibson gli ha valso la nomination ai Golden Globe, BAFTA, Screen Actors Guild Award, Satellite Award e al Premio Oscar al miglior attore. Nel 2022 la sua interpretazione nel ruolo di Jonathan Larson in Tick, Tick... Boom! gli è valsa il Golden Globe per il miglior attore in un film commedia o musicale e una seconda candidatura all'Oscar al miglior attore.
Alla carriera cinematografica ha affiancato anche numerose e apprezzate performance teatrali sui palchi di Londra e Broadway, recitando in drammi come Romeo e Giulietta (Manchester), Morte di un commesso viaggiatore (2011) ed Angels in America - Fantasia gay su temi nazionali (2017-2018), per cui ha vinto il Tony Award al miglior attore protagonista in un'opera teatrale.
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