Fu Rawlinson and Bosworth Professor di antico inglese dal 1925 al 1945 e Merton Professor di lingua e letteratura inglese dal 1945 al 1959 presso l' Università di Oxford, dove contribui alla creazione del New Oxford English Dictionary. Fu amico intimo di C. S. Lewis, insieme al quale fu membro di un informale gruppo letterario conosciuto come Inklings e fu membro anche della Royal Society of Literature. Nel 1961 Lewis segnalò Tolkien alla giuria del Premio Nobel per la letteratura, che venne però scartato, perché la sua scrittura venne definita " prosa di seconda categoria ". Nel 1972 Tolkien ricevette la laurea honoris causa all' Università di Oxford e fu insignito dalla regina Elisabetta dell'onorificenza di Commendatore dell'Ordine dell' Impero Britannico.
Dopo la sua morte, il figlio Christopher pubblicò una serie di opere basate sull'ampia raccolta di appunti e manoscritti incompiuti del padre, tra cui Il Silmarillion. Questi, assieme a Lo Hobbit e Il Signore degli Anelli, formano un unico corpo di racconti, poemi, linguaggi fittizi e saggi su un mondo immaginario chiamato Arda, e la Terra di Mezzo al suo interno. Tra il 1951 e il 1955 Tolkien applicò la parola legendarium alla gran parte di queste opere.Sebbene molti altri autori avessero pubblicato opere di narrativa fantasy prima degli scritti tolkieniani, il grande successo de Lo Hobbit e de Il Signore degli Anelli, nella loro edizione in brossura negli Stati Uniti, condusse a una riscoperta del genere e diede piena legittimazione all' invenzione di mondi immaginari autonomi, internamente coerenti senza più la necessità di giustificare la loro esistenza come racconti di viaggio in luoghi esotici, sogni che scompaiono all' alba o favole. I suoi scritti hanno ispirato molte altre opere fantasy e hanno avuto un effetto duraturo su tutto il genere, al punto che Tolkien può essere considerato come l' autore di fantasy più importante.
